Agalla de la corona: una amenaza persistente para los frutales

Por: Dra. Miryam Valenzuela Ormeño Fitopatóloga-Bacterióloga Centro de Estudios Avanzados en Fruticultura, CEAF

La agalla de la corona es una de las enfermedades vegetales más graves y afecta a diversos cultivos en todo el mundo. Se presenta en numerosas plantas leñosas y herbáceas, entre las que se destacan el manzano, el peral, el frambueso, la vid, el arándano, el nogal, el avellano y los frutales de carozo. Aunque se ha demostrado que muchas plantas pueden producir tumores en condiciones experimentales, las agallas de la corona se forman naturalmente, sobre todo, en cultivos leñosos.

Las especies del género Prunus, que incluyen a numerosos frutales de carozo —como durazneros, ciruelos, cerezos, damascos y almendros—, pueden infectarse gravemente, tanto en el vivero como durante su etapa adulta en el huerto. En los viveros frutales, la incidencia de la enfermedad puede ser muy alta. Actualmente, este patógeno se encuentra ampliamente distribuido y provoca elevadas pérdidas económicas debido al descarte de plantas enfermas.

Sintomatología

La agalla de la corona se caracteriza por la formación de tumores en las raíces, la corona y, ocasionalmente, en las partes aéreas de los árboles, especialmente en especies frutales de carozo. Los tumores se originan generalmente en heridas y aparecen inicialmente como pequeñas protuberancias blancas, blandas y de rápido crecimiento. Posteriormente, adquieren una consistencia esponjosa o leñosa y una coloración marrón durante el periodo de dormancia. Su tamaño puede variar desde lesiones microscópicas hasta masas superiores a 10 cm de diámetro, compuestas por tejido vascular y parenquimático desorganizado.

Los tumores continúan creciendo con el tiempo y, al envejecer y secarse, se fragmentan y generan fuentes adicionales de inóculo. En otoño, algunas agallas pueden pudrirse parcial o totalmente desde la periferia hacia el centro y reanudar su crecimiento en primavera, junto con la formación de nuevos focos tumorales.

La presencia de estas estructuras interfiere con el transporte normal de agua y nutrientes, lo que provoca una reducción del vigor y desarrollo de las plantas. Esto se manifiesta en un menor crecimiento, hojas más pequeñas y cloróticas, y una mayor susceptibilidad a otros patógenos y a condiciones ambientales adversas, especialmente a las bajas temperaturas invernales.

Aunque los efectos sobre el crecimiento pueden variar según la especie, la edad de la planta y la severidad de la infección, los casos más graves pueden causar un marcado debilitamiento e incluso la muerte de plantas jóvenes recién establecidas. Asimismo, infecciones latentes suelen pasar inadvertidas en los viveros y manifestarse posteriormente en el campo, mientras que, en los huertos adultos, la enfermedad puede permanecer oculta durante años, hasta que las raíces afectadas quedan expuestas.

El agente causal de las agallas de la corona

El agente causal de la agalla de la corona se conoce tradicionalmente como Agrobacterium tumefaciens, una bacteria baciliforme gramnegativa que posee flagelos. Pertenece a la familia Rhizobiaceae, que incluye un complejo de especies también conocidas como agrobacterias.

Las agrobacterias son habitantes comunes del suelo, la rizosfera y el rizoplano (la superficie de las raíces). Se ha reportado la presencia de varias cepas y especies genómicas en una misma muestra de suelo. Las agrobacterias generalmente carecen de plásmidos con genes de virulencia y son microorganismos comunes del suelo, capaces de vivir de manera comensal con las plantas.

La infección de plantas por especies de Agrobacterium constituye un caso único de transferencia de genes entre organismos vivos. Su virulencia se basa en dos regiones esenciales del plásmido Ti (Tumor inducing) o del plásmido Ri (Root inducing):

• La región de virulencia (genes vir) 
• La región T-DNA (segmento de ADN transferido e integrado en el genoma de la célula vegetal hospedera).

Para que se produzca la infección, la bacteria debe entrar en contacto con las células de la planta:

1. Las células bacterianas son atraídas hacia la superficie de la célula vegetal por quimiotaxis, desencadenada por los mismos exudados vegetales que inducen la virulencia, es decir, compuestos fenólicos y azúcares reductores. Las bacterias se aproximan a la superficie del tejido vegetal mediante una motilidad dependiente de sus flagelos.

2. Se produce un contacto inicial y una adhesión reversible entre las células bacterianas y la superficie del tejido hospedero.

3. La adhesión bacteriana se estabiliza y las bacterias quedan incrustadas en una biopelícula.

Una vez que el patógeno y el hospedero entran en contacto, se activa la expresión de los genes de virulencia (vir), proceso que culmina con la transferencia e integración de ADN bacteriano en la planta huésped. Finalmente, los genes implicados en la biosíntesis de auxinas y citoquininas se expresan a partir del ADN-T integrado, lo que provoca una proliferación celular anormal en los tejidos infectados y la formación de tumores, es decir, de agallas de la corona. El ADN-T también induce a las células a producir aminoácidos inusuales (opinas), que son utilizados por el patógeno.

Esta característica ha permitido utilizar la bacteria en la generación de plantas transgénicas mediante la modificación de los genes presentes en el ADN-T, tanto para el estudio de genes como para la obtención de nuevas variedades vegetales.

La taxonomía de las bacterias que integran el complejo de especies de Agrobacterium tumefaciens es compleja. En la literatura, muchas veces se asocia la especie con la presencia, la ausencia o el tipo de plásmido. Por ejemplo, se la denomina Agrobacterium tumefaciens si contiene el plásmido Ti; Agrobacterium rhizogenes si posee el plásmido Ri, o Agrobacterium radiobacter si carece de plásmidos oncogénicos.

Históricamente, las agrobacterias se han clasificado en tres biovares principales: BV1, BV2 y BV3. A partir de estudios genómicos recientes, los biovares se han subdividido en genomoespecies o genomovares y se han adoptado nuevos nombres científicos. Por ejemplo, la conocida cepa C58 de Agrobacterium tumefaciens, portadora del plásmido Ti, ha sido clasificada dentro del biovar 1 y la genomoespecie 8 (G8), adoptando el nuevo nombre de Agrobacterium fabrum. La cepa K84, conocida como Agrobacterium radiobacter, es una cepa no patógena que carece de los plásmidos Ti o Ri y se utiliza como agente de control biológico. Ha sido clasificada dentro del biovar 2 y renombrada como Rhizobium rhizogenes. Por último, Agrobacterium vitis fue clasificada dentro del biovar 3 y adoptó los nombres de Allorhizobium vitis y Allorhizobium ampelinus. La taxonomía de este grupo de bacterias se encuentra en constante actualización. Un artículo reciente propone nuevos géneros y nombres para las especies conocidas.

Ciclo de la enfermedad y epidemiologia

Las especies del complejo de Agrobacterium residen naturalmente sobre las raíces y en la rizósfera de malezas leñosas y herbáceas. Su presencia en los suelos puede originarse por:

— Agallas que se desprenden de plantas infectadas.
— El agua de riego.
— Plantas de vivero infectadas.

La propagación dentro del huerto se produce mediante las herramientas de poda y la maquinaria agrícola utilizadas en plantas enfermas o en zonas cercanas a las agallas. Las herramientas de cultivo y los discos de arado arrastrados por tractores también contribuyen a dispersar el suelo infestado hacia otras zonas del huerto.

Agrobacterium sobrevive en la rizósfera gracias a los exudados liberados por las raíces. Los azúcares y compuestos fenólicos producidos por las plantas que han sufrido heridas atraen a esta bacteria móvil, causante de la agalla de la corona.

La formación de heridas puede deberse a daños provocados por insectos, nematodos, prácticas culturales, poda de raíces, trasplante, grietas producidas por la emergencia de nuevas raíces o condiciones ambientales, como las heladas, que facilitan las infecciones en la parte aérea de la planta. A partir de estas señales se produce la infección y la transferencia de genes, proceso que demora alrededor de tres horas y conduce a la formación de tumores, cuyo desarrollo varía según la edad de la planta y las condiciones de crecimiento.

Las infecciones se ven favorecidas por los suelos húmedos, alcalinos y con mal drenaje. Cuando las temperaturas superan los 20 °C, las agallas pueden hacerse evidentes entre dos y cuatro semanas después de la infección. Con temperaturas inferiores a 15 °C, las infecciones y el desarrollo de la enfermedad se retrasan, y las infecciones latentes pueden no manifestarse durante el periodo de dormancia. Temperaturas superiores a 32 °C inhiben la infección.

Las agallas frescas son relativamente resistentes y duras, y constituyen la mejor fuente de esta bacteria patógena. A medida que los tumores crecen, A. tumefaciens se libera en el suelo circundante, especialmente con la lluvia o el riego por aspersión. Cuando las agallas envejecen, presentan cavidades, se vuelven quebradizas y se desprenden fácilmente. En esta etapa ya no albergan a la bacteria, por lo que resulta difícil aislar A. tumefaciens cuando la mayor parte del tejido vegetal enfermo está muerto.

Las agallas leñosas que se forman en los árboles pueden alcanzar un gran tamaño. En cañas y vides, las agallas de la corona se forman a lo largo de los tejidos vasculares debido a la infección sistémica de la bacteria en estos cultivos. Durante los meses de invierno, las células del patógeno permanecen en la fase estacionaria de crecimiento y comienzan a proliferar nuevamente durante los meses más cálidos de la primavera.

Agrobacterium puede persistir durante varios años en los residuos de raíces infectadas que quedan en el suelo después de retirar los árboles. También puede residir en las raíces de plantas nativas, incluidas las monocotiledóneas, como las pertenecientes a la familia Poaceae.

La correhuela, una maleza común en los huertos, puede albergar este patógeno en pequeñas agallas radiculares. Esta especie puede utilizarse como planta indicadora para detectar la presencia de A. tumefaciens en el suelo.

Manejo de la enfermedad

La principal medida al establecer un huerto es iniciar la plantación con plantas libres de Agrobacterium. Según la normativa vigente en el país, las plantas de vivero deben comercializarse libres de este patógeno. Por lo tanto, se deben implementar medidas preventivas y revisar constantemente su estado sanitario (Resolución Exenta n.º 981/2011, «Establece normas para viveros y depósitos de plantas y deroga resoluciones que indica», del Servicio Agrícola y Ganadero).

Entre las prácticas culturales se pueden mencionar el cultivo en campos bien drenados, una fertilización equilibrada, evitando excesos de nitrógeno, y la rotación de huertos contaminados con plantas no hospedantes, como las monocotiledóneas. 

Se deben evitar condiciones que favorezcan la formación de heridas, ya sea por causas de manejos culturales, insectos, nemátodos o daños por heladas. Las herramientas y la maquinaria deben ser sanitizadas con una solución de cloro de uso doméstico al 10% o de permanganato de potasio al 0,5%. 

El replante en el mismo lugar donde crecían árboles infectados no es una buena práctica, ya que las agallas desprendidas sirven como fuente de inóculo para las nuevas plantas. Es conveniente conocer el nivel poblacional de la bacteria en el suelo para definir un posible tratamiento, el cual solo se recomienda antes del establecimiento de las plantas. También es importante conocer el estado sanitario del agua que se utiliza para el riego.

La elección del portainjerto es otro aspecto que debe considerarse, ya que algunos presentan una elevada susceptibilidad a Agrobacterium, mientras que otros son más tolerantes.

El control químico de la agalla de la corona ha resultado poco eficaz e impracticable a escala comercial. En el pasado se comercializó en Chile un producto a base de bacticina —un hidrocarburo que contiene 2,4-xilenol y metacresol—. Sin embargo, este producto fue prohibido en el país en 2016.

El control biológico ha mostrado resultados positivos. Se basa en la utilización de una cepa no patógena conocida como Agrobacterium radiobacter, cepa K84, que produce el antibiótico agrocina 84. Este compuesto inhibe o elimina muchas cepas de A. tumefaciens y previene así la enfermedad. A partir de esta cepa se han obtenido nuevas cepas derivadas con mejores características. Además, estas cepas benéficas compiten por el espacio y pueden bloquear el ingreso del patógeno al colonizar primero el sitio de infección.

Las raíces y el cuello de las plantas se sumergen en una suspensión de la cepa K84 antes de establecerlas en el huerto. El tratamiento es efectivo únicamente como medida preventiva y no actúa contra algunas cepas de Agrobacterium tumefaciens ni contra Agrobacterium vitis, que son insensibles a la agrocina 84.

En plantas ya infectadas, se sugiere eliminar los árboles menores de cuatro años, ya que suele resultar más económico. En los árboles de entre cuatro y siete años pueden tratarse las agallas. La decisión de tratar las agallas o eliminar los árboles dependerá de la severidad de los daños en las raíces y del costo del tratamiento.

El procedimiento consiste, en primer lugar, en retirar el suelo de la corona y las raíces para exponerlas por completo. Esto puede realizarse con la ayuda de un compresor de aire o con agua a presión. Luego, se extirpa la agalla y se desinfecta la zona con un bactericida. Las herramientas deben desinfectarse con calor o con hipoclorito de sodio al 5 % después de tratar cada árbol. Las zonas intervenidas deben mantenerse sin cubrir durante un año y volver a tratarse si las agallas comienzan a crecer nuevamente.

Los árboles frutales pueden mantenerse productivos durante largos periodos si la infección se produce una vez alcanzada la madurez. Sin embargo, con la edad se debilitarán y sufrirán deshidratación a medida que su sistema radicular se infecte progresivamente.

La agalla de la corona es una enfermedad difícil de manejar una vez establecida en el huerto. Por eso, la prevención debe comenzar en el vivero, con plantas sanas, y continuar mediante la reducción de heridas, la desinfección de herramientas y maquinarias, y el monitoreo permanente del suelo, el agua de riego y el estado sanitario de las plantas. La integración de estas medidas, junto con el uso preventivo de herramientas de control biológico, resulta fundamental para limitar la dispersión de Agrobacterium y reducir su impacto sobre la productividad y la vida útil de los frutales.