Drosophila Suzukii y el riesgo de resistencia a insecticidas

La mosca de alas manchadas (Drosophila suzukii Matsumura; Diptera: Drosophilidae) es la plaga más destructiva de los frutales que ha ingresado a Chile en las últimas décadas.

Los daños que provoca han hecho que la aplicación de insecticidas sintéticos en los últimos años bordee lo irracional, provocando las condiciones ideales para que este insecto desarrolle resistencia.

El ingreso a un país o territorio de una nueva especie de insecto provoca que esta, ante la falta de enemigos naturales que regulen su población, genere daño de significancia económica desde el primer momento.

En consecuencia, los organismos gubernamentales encargados, el Servicio Agrícola y Ganadero (SAG) en el caso de Chile, se ven en la obligación de entregar autorizaciones temporales de uso a insecticidas de diferentes empresas para que se puedan utilizar -sin el registro que solicita la leycontra la nueva plaga. Aunque esta es una estrategia utilizada a nivel mundial, es una medida que presenta una gran desventaja, ya que no considera el historial químico de esta especie del lugar de origen. Es decir, es lógico asumir que una especie de insecto considerada plaga en su lugar de origen ha sido tratada con todos los insecticidas autorizados para su control, por lo que es posible que el insecto presente resistencia o -al menos- un grado incipiente de resistencia a los insecticidas más utilizados.

Cuando una nueva plaga es detectada por primera vez en un país, junto con lograr su correcta identificación y llevar a cabo los estudios de potenciales daños y opciones de control biológico, químico, físico y etológico, al momento de revisar los insecticidas autorizados para su control en otras zonas del mundo las autoridades encargadas también debieran realizar un análisis de los casos de resistencia reportados y de los antecedentes, no necesariamente científicos, sobre fallas en el control.

Esto es especialmente importante respecto de la zona de la cual se determinó que proviene la plaga, ya que -seguramente- varios o muchos de los insecticidas autorizados en ese país, también lo estarán en el país en que se detectó la presencia del insecto por primera vez. Por tanto, asumir que el insecto ya presenta algún grado de “acostumbramiento” al insecticida resulta lógico. Además, Chile, es un importador de agroquímicos, no desarrolla plaguicidas propios, al igual que la mayoría de los países de América Latina. Por tanto, las alternativas disponibles en el mercado también lo estarán en otras partes del mundo, ya que las empresas formuladoras o comercializadoras son de alcance mundial.

LA RESISTENCIA A INSECTICIDAS

En los inicios del desarrollo de los insecticidas sintéticos se pensaba que la resistencia de una plaga era resultado de malas prácticas de manejo. Según Metcalf y Metcalf (1939) y sus ediciones hasta los noventa, la rotación por grupo químico solucionaba el problema, pero actualmente este enfoque se considera obsoleto.

El primer caso de resistencia se detectó en 1914. La escama de San José (Quadraspidiotus perniciosus Comstock: Diaspididade) desarrolló resistencia al polisulfuro de calcio en diferentes zonas del estado de Washington, Estados Unidos (Melander, 1914). Sin embargo, en años posteriores, la mayoría de los casos se detectaron en mosquitos vectores de dengue y malaria, por lo que la primera definición de resistencia provino de especialistas de la Organización Mundial de la Salud.

“La habilidad de una raza de insectos a tolerar dosis de compuestos tóxicos que son letales para la mayoría de la población” (Brown, 1958). La Insecticide Resistance Action Committee (IRAC, por sus siglas en inglés; www.irac.org) define la resistencia a los insecticidas como “un cambio heredable en la sensibilidad de una población de insectos plaga, que se refleja en repetidos fallos de un producto insecticida, utilizado correctamente, para alcanzar los niveles de control esperados”. Rodríguez et al. (2002) proporciona un concepto desde el punto de vista agronómico señalando que “la resistencia corresponde a la selección de un carácter genético heredable cuya expresión fenotípica conlleva el fracaso en campo de la dosis mínima originalmente efectiva”.

Esto último es de mucha importancia debido +a que una práctica común de los productores consiste en elevar la dosis una vez que la originalmente recomendada comienza a mostrar una menor eficacia. Por tanto, una primera medida -en un manejo racional- consistente en que cuando el insecticida comience a mostrar fallas en al control, este se cambie por uno de un modo de acción completamente diferente.

Generalmente, se asume que la resistencia corresponde a una sobreproducción de enzimas que metabolizan los insecticidas antes de que estos expresen su toxicidad. Sin embargo, la situación es más compleja porque este es un proceso microevolutivo y preadaptativo, lo cual significa que los organismos tolerantes ya forman parte de la población, pero en un número muy bajo, el que fluctúa entre 10-8 y 10-5 (Whitten y McKenzie, 1982). Por tanto, lo que hace la aplicación frecuente e irracional de insecticidas, es seleccionar los individuos eliminando los susceptibles y dejar los tolerantes que se hacen mayoría en la población (Figura 1).

Existen dos tipos de resistencia: metabólica y no metabólica (Lagunes y Villanueva, 1994; Yu, 2014). La resistencia no metabólica consiste en una serie de mecanismos que impiden que el insecticida alcance el sitio de acción en la concentración necesaria para ser letal.

Entre estos mecanismos se encuentran la reducción en la penetración por un incremento en el grosor del exoesqueleto, la resistencia por comportamiento en que el insecto “aprende” a reconocer cuando un área es tratada con insecticida y escapa de esta (Lagunes y Villanueva, 1994). Sin embargo, estos mecanismos son complementarios. Es decir, por si solos no permiten que el insecto desarrolle resistencia, sino que generalmente complementan a los mecanismos metabólicos.

Por su parte, la resistencia metabólica consiste en dos mecanismos principales denominados aumento del metabolismo e insensibilidad del sitio activo (ISA) (ffrench-Constant, 2013). El aumento de metabolismo consiste en que el insecto posee un mayor pool enzimático de aquellas enzimas que metabolizan los compuestos xenobióticos. Es decir, el insecto resistente cuenta con una mayor cantidad concentración de enzimas o una versión más activa de éstas, lo cual le permite metabolizar el insecticida antes de que se acumule en una concentración que resulte tóxica para el insecto (Yu, 2014).

Entre estas enzimas se encuentran las esterasas que metabolizan insecticidas formados por ésteres como los órganos fosforados y carbamatos; las oxidasas de función múltiple (FOM), mediadas por el
citocromo P450. que metabolizan piretroides o reguladores del crecimiento, entre otros; y las glutatión-s-transferasas (GST), que metabolizan insecticidas como los organofosforados y al DDT y sus derivados cuando estaban autorizados (Pavlidi et al. 2018).

El mecanismo de resistencia corresponde a insensibilidad del sitio activo (ISA) y consiste en que el sitio donde se une la molécula insecticida sufre una modificación por lo que el insecticida ya no puede unirse al sitio activo y en consecuencia pierde su toxicidad (Tabashnik, 1994). Este mecanismo produce resistencia a las proteínas entomotóxicas Cry y Vip de Bacillus thuringiensis Berliner y la resistencia al derribo, denominadakdr, en los piretroides (Ferré y Van Rie, 2002).

RESISTENCIA A INSECTICIDAS EN DROSOPHILA SUZUKII

Drosophila suzukii, como todos los insectos plaga sometidos a aplicaciones frecuentes de insecticidas, tienen la capacidad de desarrollar resistencia, especialmente en aquellos casos en que los agricultores utilizan los insecticidas como única estrategia de control. Los dípteros (moscas, zancudos y tábanos, entre otros) en general presentan un potencial biótico alto caracterizado por ciclos de corta duración (hasta 13 generaciones por temporada en el caso de D. suzukii), alta prolificidad, capacidad de adaptarse a muchos ambientes lo cual sumado
a una reproducción sexuada que favorece la aparición de la mutación original que confiere la tolerancia hacen que D. suzukii tenga el potencial de desarrollar resistencia rápidamente.

La Arthropod Pesticide Resistance Database (APRD) (https://www.pesticideresistance.org/) de la Michigan State University, base de datos sobre resistencia de artrópodos a insecticidas, señala sobre D. suzukii que sólo en los estados de California y Georgia tiene registrados 37 casos de resistencia a los insecticidas bifentrina (piretroide), zeta-cipermetrina (piretroide) y spinosad (espinosinas). Sin embargo, al revisar la literatura especializada se pueden encontrar múltiples reportes.

Por ejemplo, Bruck et al. (2011), evaluaron insecticidas de contacto de diferentes grupos químicos que llevan varios años aplicándose contra D. suzukii, concluyendo que, tanto en campo como laboratorio, los neonicotinoides no presentaban un control eficaz en comparación con organofosforados, piretroides y espinosinas.

De manera similar Mishra et al. (2017) determinaron que la población proveniente de los condados de Clarke y Pierce, del estado de Georgia, Estados Unidos, presenta susceptibilidad diferenciada, siendo significativamente menos susceptibles a zeta-cipermetrina, malatión y espinosad los ejemplares de D. suzukii colectados en Pierce que los capturados en Clarke. Van Timmeren et al. (2018), luego de tres años de monitoreo permanente, determinaron que la susceptibilidad de D. suzukii disminuye significativamente a zeta-cipermetrina y metomil y levemente a malatión y espinoteram. Deans y Hutchinson (2022) determinaron que las poblaciones de esta especie de insecto de tres lugares diferentes del estado de Minnesota presentan el potencial de desarrollar resistencia rápidamente a zetacipermetrina y spinosad.

En cuanto a la sensibilidad a bioinsecticidas, Gress y Zalom (2018) determinaron que spinosad, un insecticida que se utilizó mucho en la zona de Watsonville, California, para prevenir la infestación de la fruta en huertos orgánicos de berries, presentaba valores de Concentración Letal 50% (CL50), siete veces mayor que aquellas zonas en que el insecticida no se utilizaba. Watsonville corresponde al primer lugar donde el insecto fue detectado. La conclusión fue que se estaba ante un caso de resistencia incipiente. Además, Disi et a. (2021) determinaron que, en condiciones de laboratorio, luego de 11 generaciones sucesivas de D. suzukii tratadas con spinosad, esta desarrolló altos niveles de resistencia. Además, Deans y Hutchinson (2022) señalan que la situación de este insecticida es especialmente compleja debido a que es el único insecticida que ha mostrado ser eficiente como alternativa orgánica. Lamentablemente, en Chile no hay antecedentes de estudios de resistencia de D. suzukii, lo cual no significa que no existan poblaciones resistentes, sino que hasta la fecha nadie las ha buscado, por lo cual el uso de insecticidas debiera estar orientado a disminuir al máximo el riesgo de resistencia.

MANEJO DE LA RESISTENCIA EN DROSOPHILA SUZUKII

Un programa de manejo de resistencia (PMR) se define como la ciencia y arte de implementar tácticas y estrategias para mantener la expresión poblacional de genes de resistencia a un nivel tolerable (Georghiou, 1986). Un PMR es parte de un manejo integrado de plagas (MIP) y comienza con el uso de la mayor cantidad posible de estrategias de control de naturaleza no química. Es decir, se debe aprovechar el control biológico, genético, etológico (feromonas y alomonas), físico, cultural y legal, mediante cuarentenas internas y externas, de manera de que los niveles de infestación sean menores y se requiera de la menor cantidad posible de aplicaciones de insecticidas.

Control biológico. Es un error pensar que el control biológico es, en todos los casos, incompatible con los insecticidas, especialmente los sintéticos. El control biológico proporciona una disminución de las poblaciones de organismos plaga de manera limpia y sustentable en el tiempo, lo cual provoca que la incidencia de dicha población en el rendimiento disminuya. Por tanto, mientras mayor cantidad de enemigos naturales estén presentes en el agroecosistema menor será la incidencia de la plaga, menor será también la cantidad de insecticidas a aplicar y en consecuencia menor será el riesgo de desarrollo de resistencia. Sin embargo, cuando una plaga ingresa a un país por primera vez generalmente carece de enemigo naturales por lo que causa gran daño a los cultivos. Por tanto, se hace necesario comenzar con los estudios de búsqueda de enemigos naturales a nivel nacional y sobre todo en el lugar de origen de la plaga.

En Chile, el intento de implementar programas de control biológico contra D. suzukii, es llevado a cabo por el Instituto de Investigaciones Agropecuarias (INIA), que en sus estaciones de La Cruz y Quilamapu se encuentran trabajando con el parasitoide Pachycrepoideus vindemmiae (Rondani). Este insecto es un ectoparasitoide que controla pupas de D. suzukii (Dancau et al. 2016; Da Silva et al. 2019) y es de esperar que pueda establecerse en el territorio nacional, para disminuir la incidencia de la plaga, con todas las ventajas que esto implica.

MEDIDAS CULTURALES O DE MANEJO

Disminución de la incidencia. Las medidas de manejo cotidianas de un huerto pueden ayudar a disminuir la incidencia de la plaga y, como resultado de esto, reducir el uso de insecticidas y el riesgo de resistencia asociado. Leach et al. (2017), señalan que una de las medidas más efectivas corresponde a las cosechas frecuentes, determinando que si se cosechaba cada dos días, la cantidad de frutos con larvas se reducía significativamente, respecto de cuando se cosecha cada tres días. Estos autores recomiendan recolectar y destruir la fruta no cosechada, sobremadura y caída al suelo para a continuación colocarla en bolsas transparentes y enterrarla para eliminar el 90% de las larvas. Monitoreo. El monitoreo de la población de la plaga que es objetivo de control es funen el MIP y en el uso racional de insecticidas, debido a que permite conocer el nivel poblacional real de la plaga, evitando hacer aplicaciones innecesarias, como sucede con las aplicaciones vía calendario. En el caso de D. suzukii el mercado ofrece varios tipos de trampas, pero también existen algunas alternativas para elaborarlas de manera doméstica, con compuestos como sidra o vinagre de manzana (SAG, 2019); sin embargo, estas última no son tan selectivas, lo que complica el reconocimiento de la especie.

Manejo racional de insecticidas. El uso de insecticidas se debe realizar de manera racional. Caprile et al. (2011) señalan que en el caso de D. suzukii, los insecticidas deben orientarse a eliminar a los adultos antes de que pongan huevos, ya que estos no controlarán las larvas que ya se encuentran en la fruta. Lo anterior, a pesar de que es correcto, ha provocado que en Chile algunos productores utilicen la peor estrategia de control que existe, consistente en aplicaciones vía calendario, sin considerar el uso de trampas de monitoreo o los umbrales de infestación. La aplicación irracional de insecticidas aumenta el nivel de presión de desarrollo de resistencia e incrementa los riesgos de contaminación, intoxicaciones y residuos en la fruta.

La medida básica es aplicar los insecticidas únicamente cuando se comienzan a detectar los ejemplares de D. suzukii en las trampas. Aplicar antes solo aumenta los costos y hacerlo después disminuye la eficacia del insecticida. Lo anterior puede sonar ilógico, pero un insecticida bien utilizado tiene una eficacia promedio de 90% y no es lo mismo eliminar este porcentaje si tenemos 10 moscas o si tenemos 100 o 1.000. Esto último realza la importancia de complementar el control químico con otras estrategias, como el control biológico, que disminuyan la incidencia de la plaga.

La segunda medida fundamental es utilizar solamente insecticidas autorizados por el SAG para el control de D. suzukii y realizar una rotación con base en los criterios IRAC que clasificó los insecticidas por mecanismo de resistencia. En la tabla 1 se muestran todos los insecticidas autorizados en Chile para el control de D. suzukii y clasificados según los criterios IRAC.

Una tercera medida es no utilizar los insecticidas más efectivos cuando hay bajas infestaciones, debido a que si la plaga desarrolla resistencia se perderá el insecticida “estrella”. Esto último es de suma relevancia debido a que el mercado chileno es limitado respecto de la variedad de la oferta insecticida. Si bien, que actualmente haya 38 insecticidas autorizados para el control de D. suzukii pueda parecer que se cuenta con numerosas alternativas para hacer un manejo racional, al hacer un análisis se observa una realidad diferente.

Los piretroides, con 12 formulaciones comerciales, y los neonicotinoides, con ocho formulaciones, sumados a otros dos formulados que constituyen mezclas de estos compuestos (piretroide + neonicotinoide), acumulan el 61% de los insecticidas autorizados (Tabla 1). Es decir, el mercado nacional, que como ya se mencionó es un importador de moléculas insecticida, es variado en cuanto a cantidad, pero reducido en diversidad, por lo que los insecticidas autorizados deben ser manejados con mucha racionalidad para que no se corra el riesgo de quedarse sin insecticidas eficaces para el control de D. suzukii.

Un cuarto aspecto a considerar son los bioinsecticidas de origen vegetal o microbiano, como se registra en la Tabla 1, compuestos como Neem (Azadirachta indica) o Capsaicina, el metabolito principal del ají, junto con hongos entomopatógenos -como Beauveria bassiana o Paecilomyces fumosoroseus- cuentan con autorización SAG para control de D. suzukii.

Estos bioinsecticidas no deben ser medidos con los mismos criterios que los sintéticos ya que -por su naturaleza- en condiciones de campo, generalmente no son tan eficaces ni presentan tanta residualidad como los sintéticos. Si embargo, un criterio que facilitaría su inclusión en una rotación es que se utilicen cuando hay bajas densidades poblacionales y mediante aplicaciones más seguidas. Los bioinsecticidas, a diferencia de los sintéticos, no están conformados por un compuesto activo único, sino que constituyen una amplia variedad de compuestos de diversa naturaleza química y concentración que hace mucho menos probable que el insecto desarrolle resistencia, lo cual los convierte en una herramienta muy útil en un PMR.

Refugios. El uso de refugios es una herramienta fundamental en el manejo de la resistencia debido a que constituyen un recurso de “almacenamiento” de los genes de susceptibilidad. Estos pueden ser plantas espontáneas, como malezas, o plantas que se establecen en el agroecosistema por ser más atractivas para alimentación o reproducción de la plaga (Rodríguez et al. 2022). Es decir, mientras el insecto se mantenga en el refugio no se causará daño en el cultivo por lo que tampoco será tratado con insecticida, manteniéndose susceptible. En caso de que un individuo resistente o con resistencia incipiente se reproduzca con un insecto susceptible del refugio, se producirá lo que se llama una “dilución de la resistencia” atrasándose significativamente el desarrollo de esta. En el caso de D. suzukii -en Chile- uno de los asuntos mas controvertidos es el manejo de la zarzamora, ya que algunos especialistas plantean que esta podría constituir un refugio, pero se requiere de mucha disciplina respecto de las medidas de control en los huertos para que esta planta no se convierta en un foco permanente de infestación y daño de la fruta. Esto último ha provocado que muchos productores y asesores prefieran recomendar su eliminación total de la zarzamora del predio.

Uso de nuevas tecnologías. Actualmente, para la protección de cultivos, existen muchas tecnologías modernas, como uso de drones, imágenes satelitales, dispositivos de aplicación y formulaciones nuevas, entre muchas otras, que hacen mucho más eficiente el control de una plaga. Sin embargo, en el caso del manejo de la resistencia, una herramienta básica es el uso de la aplicación de IRAC, que como ya se mencionó, clasificó a los insecticidas por mecanismo de resistencia. Esta aplicación o app, como se les denomina coloquialmente, se puede descargar de la página de IRAC (Figura 2) o de Google play (Figura 3) y están disponibles para los sistemas Android y Apple.

Esta aplicación facilita la toma de decisiones para la elaboración de una rotación de bajo riesgo de desarrollo de resistencia por parte del insecto blanco. Una vez que la app se descarga, esta aparece en la pantalla del teléfono como se muestra en la figura 4A y una vez abierta, muestra todos los grupos de insecticidas que conforman la clasificación IRAC (Figura 4B). Si se selecciona un grupo en particular, se despliegan todos los grupos de insecticidas con el mismo modo de acción y -por ende- con los mismos mecanismos de resistencia o destoxificación (Figura 4C). Es decir, si se inicia un programa de manejo químico con un insecticida del grupo de los neonicotinoides (Grupo 4) la app muestra qué opciones no debieran ser consideradas para la elección del segundo insecticida a utilizar.

Por último, el uso de esta herramienta presenta la ventaja de que, como cualquier otra aplicación para teléfonos inteligentes o smartphones, se está actualizando de manera permanente.

UN ENFOQUE HOLÍSTICO Y BIEN PLANIFICADO

Para asegurar la sostenibilidad de los cultivos y minimizar el riesgo de resistencia a insecticidas en Drosophila suzukii, es esencial implementar un manejo integrado de plagas (MIP). Este enfoque debe combinar diversas estrategias, incluyendo el control biológico, genético, etológico, físico, cultural y legal.

El uso racional de insecticidas, basado en el monitoreo constante y la rotación de productos de bajo riesgo, es fundamental para evitar la resistencia. Además, la adopción de nuevas tecnologías, como drones y aplicaciones móviles, puede mejorar la eficiencia en el control de plagas. En resumen, un enfoque holístico y bien planificado es clave para enfrentar la amenaza de la resistencia a insecticidas y asegurar la producción agrícola sostenible.