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La importancia de los enemigos naturales: Manejo sustentable de plagas en cítricos
Una de las estrategias que estas regulaciones han incorporado con carácter obligatorio es el manejo integrado de plagas (MIP), con especial énfasis en las restricciones sobre el uso de plaguicidas y sus residuos en la cosecha.
Lo anterior representa un serio desafío en la producción de cítricos de exportación, que además de cumplir altos estándares de calidad, debe obtener un producto libre de plagas, con un limitado número de ingredientes activos que cumplan con las tolerancias y carencias de los potenciales mercados de destinos de la fruta.
El control biológico, ejercido por los enemigos naturales es una de las herramientas que contribuyen al manejo sustentable de insectos y ácaros plaga, especialmente en frutales de hoja persistente. Para potenciar su efecto, es esencial conocer las especies que cumplen esta función, su efectividad, los factores que la limitan y a su vez cuales maximizan su acción.
En numerosas ocasiones, la actividad de los enemigos naturales (parasitoides y depredadores), permite mantener la población de ciertas plagas en niveles tan bajos, que pasan desapercibidas y no necesitan un control químico específico.
Aspectos que dificultan el monitoreo de los enemigos naturales son: el desconocimiento de su aspecto y ubicación en la planta; los rastros de su actividad y el pequeño tamaño que tienen muchos de los agentes de control biológico, como por ejemplo los parasitoides, que son en general, microavispas de 1 o 2 mm que se alimentan interiormente de la plaga y producen su muerte.
ESPECIES PLAGA Y SUS ENEMIGOS NATURALES
La Mosquita blanca algodonosa de los cítricos (Aleurothrixus floccosus), en ocasiones puede alcanzar niveles de daño económico en huertos de cítricos. Los ataques más intensos suelen ocurrir cuando se aplica reiteradamente insecticidas con baja selectividad (amplio espectro), los cuales afectan negativamente a gran parte de los enemigos naturales. Su ataque también se ve asociado a brotaciones vigorosas y extensas en el tiempo, que proveen de tejido tierno para la ovipostura de las hembras.
A. floccosus tiene asociadas al menos tres especies de parasitoides microhimenópteros, los más frecuentes son, Cales noacki (Figura 1), Amitus spiniferus (Figura 2) y Eretmocerus sp.
Figura 3: Ninfas parasitadas de mosquita blanca algodonosa de los cítricos parasitadas por Cales noacki (der.) y Amitus spiniferus (izq.)
Figura 4: Ninfas de mosquita blanca parasitadas por Amitus spiniferus, mostrando el orificio de emergencia del adulto del parasitoide.
Cales parasita ninfas de mosquita pequeñas, que cambian levemente su color y forma al ser parasitadas. Por otra parte, Amitus spiniferus, parasita ninfas de mayor desarrollo, las que adquieren una coloración negra característica (Figura 3). Una vez que el adulto de estos parasitoides emerge de la ninfa se observa un orificio circular (Figura 4)
Figura 6: Adulto de la avispa parasitoide de pulgones Lysiphlebus testaceipes.
Figura 7: Pulgones parasitados por avispa Lysiphlebus testaceipes, mostrando orificio de emergencia del adulto del parasitoide.
Los parasitoides de la mosquita blanca ejercen un efecto muy importante en la disminución de la abundancia de esta plaga, en gran parte del país. Sin embargo, los autores han observado que la especie A. spiniferus, no se ha establecido en la zona alta del valle del Elqui, a pesar de las liberaciones realizadas. Es probable que las condiciones de baja humedad relativa, sumada a las altas temperaturas en la zona no sean adecuadas para esta especie.
Las ninfas de mosquita producen abundante mielecilla, además d una capa de filamentos cerosos (lanosidad), elementos que dificultan la oviposición del parasitoide en el cuerpo de la ninfa. Si se retira esta protección lavando con agua y detergente u otro agente tensoactivo, se incrementa significativamente el nivel de parasitoidismo en las ninfas de mosquita, disminuyendo su abundancia.
En los monitoreos realizados por el equipo de Biocea, en huertos comerciales de cítricos de la zona central, sin intervención química, se ha observado el efecto del parasitoidismo sobre ninfas de mosquita, principalmente por A. spiniferus. La Figura 5 muestra un ejemplo de la proporción de ninfas de mosquita blanca parasitadas, en un periodo de 28 días, evidenciando el efecto de este parasitoide en la reducción de la población de la plaga.
► Pulgones o áfidos. Los pulgones localizados en los brotes forman en muchas ocasiones densas colonias y al igual que la mosquita blanca producen abundante mielecilla, sobre la cual se desarrolla fumagina (complejo de hongos).
Figura 8: Adulto y larva del coccinélido Adalia bipunctata, depredador de pulgones.
Figura 9: Adulto y larva del coccinélido Eriopis chilensis, depredador de pulgones.
Las especies de áfidos más comúnmente asociadas cítricos en Chile son: pulgón de la espírea o pulgón verde de los cítricos (Aphis spiraecola), pulgón negro de los cítricos (Toxoptera aurantii) y el pulgón del melón (Aphis gossypii).
El manejo de los pulgones en los huertos de cítricos se realiza usualmente a través de control químico, sin embargo, una amplia gama de especies de enemigos naturales (parasitoides y depredadores) se asocian a esta plaga en forma natural.
Algunos de los más comunes encontrados en los huertos comerciales de cítricos, principalmente en la zona central de Chile, son los siguientes:
► Parasitoides de áfidos: las microavispas Lysiphlebus testaceipes (Figura 6), Aphidius matricariae Aphidius colemani, son por lo general las especies más importantes asociadas a los áfidos. Los pulgones parasitados adquieren una forma globosa de color pardo, la cual se denomina “momia” (Figura 7). Una vez que el parasitoide adulto emerge, se observa un orificio circular en la exuvia.
► Depredadores de áfidos: Los más conocidos son las chinitas o coccinélidos, cuyas larvas y adultos son voraces depredadores de áfidos, tales como Adalia bipunctata (Figura 8), A. deficiens, Eriopis chilensis (Figura 9), Harmonia axyridis, Hippodamia convergens (Figura 10), H. variegata y Scymnus bicolor. También es muy frecuente observar otros depredadores menos conocidos, como los sírfidos del orden Diptera, algunas especies son Aphidoletes cucumeris, Allograpta hortensis, A. pulchra (Figura 11) y Syrphus octomaculatus.
Figura 11: Huevo (a), larva (b) y adulto (c) de sírfido Allograpta sp, depredador de ninfas de mosquita blanca.
Finalmente se puede observar neurópteros del género Chrysoperla spp., llamadas comúnmente crisopas o caimancitos (Figura 12). Cabe destacar que este depredador es generalista y se puede encontrar depredando áfidos, mosquitas y chanchitos, entre otras plagas.
Figura 12: Adulto y larva de Chrysoperla sp, depredador de ninfas de mosquita blanca.
En huertos comerciales monitoreados por el equipo técnico de Biocea, se observa frecuentemente la presencia de depredadores y áfidos parasitados. En la Figura 13 a y b se muestra la abundancia relativa de enemigos naturales asociados a pulgones en brotes de naranjas en octubre de 2018 y mandarinas en enero de 2023, respectivamente. En cuanto al parasitoidismo registrado, no fue relevante, por lo que no se incluye en la gráfica.
Cabe destacar los muestreos se realizaron en huertos comerciales y que los parasitoides son, en general, mas sensibles al uso de plaguicidas, que los depredadores, lo que explicaría la ausencia o baja presencia de ellos.
► Conchuela blanca acanalada (Icerya purchasi). Esta especie suele encontrarse distribuida en focos y por lo general en bajos niveles de infestación y solo ocasionalmente causa daño de importancia económica.
Las ninfas de I. purchasi, generan una abundante cantidad de mielecilla en hojas, ramas y ramillas, favoreciendo el desarrollo de fumagina.
El enemigo natural de mayor relevancia asociado a I. purchasi es el parasitoide Cryptochaetum iceryae, un pequeño díptero cuya hembra ovipone en estados juveniles y adultos de la conchuela. Su actividad puede mantener la plaga bajo un nivel de daño económico, siendo muy relevante su identificación.
En estado incipiente de parasitación, se pueden observar las larvas del parasitoide disectando las conchuelas (Figura 14b), escoger aquellas que posean una coloración diferente o forma abultada.
La chinita Rodolia cardinalis (Figura 15), depreda la conchuela acanalada, es común encontrar sus larvas entre las ramillas infestadas alimentándose vorazmente de los huevos y ninfas de la conchuela, sin embargo, su actividad es más tardía y menos eficaz que la del parasitoide Cryptochaetum.
Figura 14: adulto (a), larvas (b) y pupas (c) disectadas del parasitoide Cryptochaetumiceryae.
En las Figuras 16 y 17, se muestran los resultados de monitoreos realizados por los autores en un huerto
comercial de mandarinos, donde se pudo observar que, sin intervención, la plaga se mantuvo en niveles bajos y el nivel de parasitoidismo fue superior al 50 % en hojas y cercano al 35 % en ramillas.
Figura 15: huevos, larvas, pupa y adulto de Rodolia cardinalis, depredador de la conchuela blanca acanalada.
► Chanchitos blancos. Son probablemente la plaga de mayor importancia en los cítricos de exportación, tanto por la depreciación de la fruta por la presencia de la plaga o de la fumagina asociada, como por el riesgo de rechazo cuarentenario. Las especies de pseudocóccidos asociadas a los cítricos son: chanchito blanco de cola larga (Pseudococcus longispinus), chanchito blanco citrófilo (Pseudococcus calceolariae) chanchito blanco de los cítricos (Planococcus citri), y en menor medida chanchito blanco de la vid (Pseudococcusviburni) y chanchito blanco meridional (Pseudococcus meridionalis) (Olivares y Volosky, 2023).
En cuanto al control biológico de los chanchitos, cabe señalar que poseen el mayor número de parasitoides y depredadores asociados en los huertos de cítricos, sin embargo, en la gran mayoría de los casos, es necesario realizar otro tipo de control para reducir su abundancia a un nivel económicamente viable
Entre la diversidad de insectos benéficos que se alimentan de especies de pseudocóccidos en los huertos de cítricos se encuentran los parasitoides: Cocophagus gurneyi (Figura 18), Pseudaphycus spp nr. angelicus, Tetracnemoidea brevicornis (Figura 19),
Coccidoxenoides sp., Leptomastidea abnormis y Anagyrus pseudococci. En el grupo de depredadores en los monitoreos aparecen habitualmente: Cryptolaemus montrouzieri (Figura 20), Sympherobius sp (Figura 21), Mimoscymnus macula, Chrysoperla spp., Leucopis spp. e Hyperaspis funesta.
Figura 18: Hembra de Coccophagus gurneyi, parasitando un chanchito blanco.
Figura 19: Momia de chanchito blanco parasitado por Tetracnemoidea sp, parasitoide de chanchito blanco.
En los monitoreos realizados por el equipo de Biocea, en huertos comerciales de cítricos de la zona central, utilizando trampas de agregación (cartón corrugado), colocadas en los troncos de cítricos infestados con chanchitos blancos, se ha registrado la presencia tanto de parasitoides como de depredadores, incluso en huertos con una alta intervención de plaguicidas (Figuras 22 a 24).
Figura 20: Adulto y larva de Cryptolaemus montrouzieri, depredador de chanchito blanco.
Figura 21: Larva de Sympherobius sp, depredador de chanchito blanco en cartón corrugado.
No obstante, la abundancia de individuos parasitados es muy baja. Estas trampas de agregación sirven como refugios artificiales para los enemigos naturales y permiten detectar su presencia en los huertos.
FACTORES QUE AFECTAN LA ABUNDANCIA DE LOS ENEMIGOS NATURALES
En el contexto del Manejo integrado de plagas (MIP), un aspecto importante a considerar es el aporte que puedan realizar los enemigos naturales en el control de las plagas.
Ripa et al. (2008 b), esquematizan aquellos factores que pueden favorecer o afectar la acción de los enemigos naturales (Figura 25).
- Aporte de alimento para enemigos naturales en estado adulto
Muchos enemigos naturales que afectan a las plagas de los cultivos requieren de carbohidratos y proteínas para el crecimiento, el metabolismo básico y la reproducción. Asimismo, dichas especies necesitan energía que les permita desplazarse, buscar su presa, madurar los huevos en su abdomen y extender su supervivencia.
Los parasitoides se pueden alimentar de una amplia variedad de azúcares de diferente origen tales como, sacarosa, fructosa y glucosa, principales componentes de los néctares y mielecilla. En este contexto, se ha observado que mantener plantas con una floración extendida en huertos de frutales, por ejemplo, especies de la familia Apiaceae, pueden generar un aporte importante a la conservación de los controladores biológicos.
Otra forma de incrementar la disponibilidad de azúcares es mediante la pulverización de alimentos suplementarios, evaluado en otros cultivos en el extranjero y en condiciones de laboratorio en Chile, sin embargo, no es utilizado aún en forma comercial.
- Reducción del polvo en el follaje
Las pequeñas partículas que se acumulan sobre las hojas se adhieren al cuerpo de los enemigos naturales durante la búsqueda de su hospedero y los obliga a realizarse una limpieza corporal, en especial de patas, alas y antenas. El tiempo que el enemigo natural asigna a esta conducta va en desmedro de la actividad de parasitación. El polvo en las hojas es, en general, efecto del tránsito de vehículos en caminos sin pavimento dentro de los huertos, sin embargo, el uso de agua con arcilla o limo y la utilización de formulaciones de polvos mojables en las aplicaciones de plaguicidas, pueden también contribuir.
Para favorecer el control biológico es relevante la mitigación del problema, restringiendo la velocidad de los vehículos, manteniendo húmedos los caminos, asperjando agua en períodos críticos, aplicando sales inorgánicas y productos orgánicos, entre otros. Además, se sugiere lavar las plantas utilizando detergentes o surfactantes agrícolas, lo que también aporta al control de áfidos, mosquitas blancas, arañitas y otros.
- Utilización de plaguicidas selectivos para enemigos naturales
La aplicación de ciertos plaguicidas de síntesis genera una importante mortalidad de parasitoides y depredadores, dado que actúan principalmente sobre el sistema nervioso de los artrópodos. Es importante conocer los riesgos, selectividad y condiciones de uso de los plaguicidas para maximizar la compatibilidad entre el controlquímico y el control biológico.
Para compatibilizar el uso de plaguicidas y de controladores biológicos, es importante conocer la toxicidad directa y residual que tienen los plaguicidas sobre los enemigos naturales.
En algunos casos las empresas especifican en sus etiquetas esta información, asimismo, algunas empresas o instituciones como IVIA o Koppert han realizado ensayos para determinar la mortalidad de los enemigos naturales (consultar http://gipcitricos.ivia.es/area/efectos-secundarios, https://sideeffects.koppert.com/side-effects). Sin embargo, no todas las combinaciones controlador/plaguicida están disponibles, por lo cual el monitoreo de plagas y enemigos naturales en el huerto sigue siendo la mejor herramienta para determinar, tanto la efectividad de un plaguicida sobre la plaga, como el efecto en la fauna benéfica.
- Control de hormigas
Se ha estudiado ampliamente la asociación que establece la hormiga argentina (Linepithema humile) con algunos insectos plaga que excretan mielecilla como: pulgones, conchuelas, mosquitas blancas y chanchitos blancos. La hormiga transporta la mielecilla (hidrato de carbono) a su nido y alimenta con ella a la colonia.
En este contexto, como una forma de protección a esta “fuente alimenticia”, las hormigas identifican a los parasitoides y depredadores de plagas como sus antagonistas, razón por la cual los atacan, disminuyendo drásticamente su efectividad. De esta manera, la hormiga crea espacios libres de controladores biológicos para la plaga.
Ensayos realizados en INIA, Biocea y otras instituciones, muestran que la exclusión de hormigas en huertos de cítricos tiene como consecuencia una notable disminución de la abundancia de plagas, como efecto del accionar de parasitoides (Figura 26) y depredadores.
Se han evaluado al menos 2 métodos para reducir el efecto negativo de las hormigas sobre el control biológico de plagas agrícolas: 1) Utilizando barreras que impidan el ascenso de las hormigas a los árboles y 2) Aplicación de insecticidas formulados como cebos, basados en atrayentes que emplean azúcares o proteínas.
Con el objetivo de desarrollar un método de control de hormigas selectivo, el equipo Biocea creó un cebo para el control de la hormiga argentina. Este desarrollo fue validado en huertos de cítricos donde mostró una alta eficiencia (Figura 27). Actualmente, este producto (VigilAnt), cuenta con registro ISP para uso urbano y se está evaluando la factibilidad de obtener el registro SAG para su uso en la agricultura.
Extracto de Nota técnica Revista Eureka 6 (1). 2024.
