Otro riesgo del frío

El cancro bacteriano o cáncer bacterial es una enfermedad bacteriana de gran importancia en frutas con carozo y es un factor limitante crítico para la producción de cereza dulce en todo el mundo (Hulin et al., 2021). En Chile, es una de las principales enfermedades que afectan al cerezo (Beltrán et al., 2021) y las pérdidas económicas que provoca pueden llegar al 75% durante los primeros años tras la plantación, y entre un 10-20% entre árboles adultos (Spotts et al. ,2010). Es una enfermedad de difícil control debido a la falta de medidas efectivas de control químico o biológico y la naturaleza endofítica del patógeno durante fases del ciclo de la enfermedad (Farhadfar et al., 2016).

Los síntomas del cancro bacteriano en cerezo, provocados por el principal patógeno Pseudomonas syringae pv. syringae, varían dependiendo de la parte de la planta infectada, la variedad, la cepa del patógeno y las condiciones ambientales al momento de la infección. Los síntomas característicos aparecen solo en la parte aérea del árbol e incluyen: cancros subcorticales que exudan goma en el tronco, ramas y ramillas, anillados, atizonamiento de dardos y flores, muerte de yemas y ramillas, lesiones en frutos y hojas y disminución de los rendimientos (Latorre, 2008; Millas & France, 2017).

Las hojas afectadas muestran lesiones acuosas que luego se tornan pardo rojizas y finalmente se desprenden. En frutos aparecen lesiones hundidas oscuras. En el tronco, cercano a los cancros, bajo la corteza puede observarse una decoloración parda que se extiende por toda el área afectada, pero que no profundiza en la madera. En cortes transversales de las ramas afectadas se puede observar un anillo pardo, inmediatamente bajo la corteza. Las partes más necrosadas de la corteza forman cancros con abundante exudación de goma, cancros grandes que interrumpen la circulación de sabia y se seca el extremo de la rama (Latorre, 2008; Millas & France, 2017; INIA, 2020). En la primavera, se presenta una brotación retardada, escaso crecimiento estacional, hojas pequeñas y eventualmente muerte de ramillas, ramas y brazos. Normalmente, ocurre una abundante rebrotación desde las raíces (Latorre, 2008). Se ha observado, además, que los árboles más jóvenes son más susceptibles a la enfermedad (Ellena & Guerrero, 2006; Latorre, 2008).

Agentes causales

En las últimas décadas el número de agentes causales para esta enfermedad ha mostrado un incremento dramático, y es principalmente asociada a la bacteria gramnegativa fluorescente Pseudomonas syringae pv. syringae. Sin embargo, han sido descritas otras especies de Pseudomonas como P. syringae pv. morsprunorum (raza1 y 2),P. syringae pv. persicae, P. syringaepv. avii, P. viridiflava yP . cerasi (Bophelaet al., 2020; Hulin et al., 2020). En Chile, esta enfermedad se encuentra ampliamente asociada a P. syringae pv. syringae, mientras que los patovares morsprunorum (raza1 y 2) y persicae son considerados como plagas cuarentenarias ausentes en Chile según la Resolución Exenta N°:2396/2018 (INIA, 2020).

Sin embargo, recientemente se ha reportado por primera vez el patógeno Pseudomonas syringae pv. morsprunorum raza 1 en tejidos infectados de cerezos en la región de Los Lagos (García et al., 2021), lo que abre la posibilidad de encontrar éste y otros patógenos antes no reportados en cerezos de nuestro país. Además, basado en estudios genómicos, se ha propuesto la reclasificación de algunas especies. Por ejemplo, para la especie P. syringae pv. morsprunorum se propone renombrarla como P. amygdali para la raza 1, y P. avellanae para la raza 2 (Gomila et al. 2017, Hulinet al., 2019).

Condiciones que favorecen la enfermedad

P. syringae pv. syringae penetra exclusivamente por heridas y las que son dejadas por las hojas al caer se reconocen como la vía más importante para la penetración y desarrollo del cáncer bacterial (Latorre,2008). Esta enfermedad se ve favorecida en períodos de lluvia continua y frío, sobre todo cuando se alcanzan temperaturas bajo cero (heladas) que producen daños en los tejidos y, con ello, la posterior infección por P. syringae pv. syringae (Ellena & Guerrero, 2006; Millas & France, 2017). Debido a estas causas, la enfermedad alcanza su máxima actividad a fines de otoño, invierno y principios de primavera (Millas & France, 2017).

Efecto de la temperatura sobre Pseudomonas syringae

Pseudomonas syringae es una bacteria tolerante al frío, siendo su temperatura óptima de crecimiento entre 12 y 25°C (Hirano & Upper, 1990). Un rasgo notable de algunas especies del complejo de las Pseudomonas syringae es que son bacterias activas en la nucleación de hielo (INA, por su sigla en inglés Ice Nucleation Active), capacidad asociada a causar daños por heladas en las plantas, lo que conduce a la liberación de agua y nutrientes, creando aberturas en la superficie de la planta para facilitar la entrada de bacterias (Xin et al.,2018), además de hongos fitopatógenos oportunistas (Fones et al., 2020). Las bacterias INA juegan un rol importante en la formación de núcleos de hielo por encima de los -5°C, causando la mayoría de las formaciones de hielo sobre las superficies de las plantas (Lindow, 1983) y favoreciendo de esta manera su infección en eventos de heladas. Dentro de los agentes causales del cancro bacteriano, sólo P. syringae pv.syringae, P. syringae pv. persicae y P. viridiflava presentan reportes de actividad nucleadora de hielo (Sundin et al., 1988; Kaluzna et al., 2012; Gasic et al., 2012; Xinet al., 2018).

La importancia agrícola de microorganismos tolerantes al frío surge, debido a que los cultivos están sujetos a períodos de fríos transitorios, que son perjudiciales para los procesos microbianos mesófilos asociados a actividades de biocontrol y promoción del crecimiento de plantas y que se llevan a cabo a temperaturas comprendidas entre 20 y 45°C (Mishra et al., 2011; Vega-Celedón et al., 2021). Por lo anterior, bajo la situación de frío Pseudomonas syringae se ve favorecida frente a otros microorganismos antagonistas.

En nuestros ensayos de laboratorio hemos podido observar que Pseudomonas fluorescentes aisladas de plantas nativas en zonas frías pueden soportar temperaturas bajo cero de hasta -20°C por 24 horas (Vega-Celedón et al., 2021). Al evaluar la tolerancia a diferentes temperaturas de una cepa de Pseudomonas syringae pv. syringae pudimos observar que fue capaz de tolerar -5°C por una hora y -3°C por dos horas (simulando una helada), y se observó crecimiento cuando se vuelven a exponer a temperatura ambiente. Además, pudimos advertir abundante crecimiento cuando la cepa de Pss fue expuesta a 4°C, 10°C y 15°C por cinco días. En contraposición, su crecimiento se vio detenido a los 37°C y no fue capaz de sobrevivir cuando fue expuesta a 40°C por tres días.

Efectos prácticos

Dado que P. syringae se ve favorecida por las bajas temperaturas, la humedad y las lluvias, en primer lugar, es importante estar atentos a los pronósticos meteorológicos y llevar registros de estos eventos para tomar medidas en los momentos en que se ve favorecido el patógeno. En el último tiempo diferentes instituciones y empresas han desarrollado diversas metodologías para el monitoreo de poblaciones de Pseudomonas, lo cual es una herramienta muy útil para observar la dinámica de crecimiento de la bacteria en relación a los eventos meteorológicos y de la fenología del cultivo y de este modo realizar aplicaciones preventivas de antibióticos, productos en base a cobre y/o productos de control biológico en los momentos adecuados y también para ver el efecto de una aplicación, si realmente logró bajar la población de Pseudomonas.

Por último, en el caso de los productos biológicos para el manejo del cáncer bacterial del cerezo, es necesario considerar que los microorganismos benéficos sean tolerantes a las bajas temperaturas, para poder ejercer su efecto inhibitorio sobre Pseudomonas patógenas bajo las condiciones de frío que le son favorables.