Un ahogo a la productividad

La aireación de los suelos está inversamente relacionada con su contenido de humedad. Una mayor proporción de agua en los poros del suelo implicará una menor concentración de oxígeno en el suelo. En muchos suelos, en apariencia de buena aireación, existen micrositios completamente anaeróbicos.

A pesar de que, en climas mediterráneos como el de la zona central de Chile, durante la estación de crecimiento de los cultivos existe déficit hídrico y no se esperaría problemas de anaerobiosis, estos son bastante frecuentes, debido a la mala calidad del suelo y/o mal manejo del riego. Por otra parte, muchos suelos presentan una napa freática alta que causa problemas de anoxia en la zona radicular.

Composición de la atmósfera del suelo

El suelo está constituido por partículas minerales, agua, aire y una pequeña fracción de materia orgánica. El espacio poroso, generado por agregación de las partículas del suelo, permite el movimiento de gases y agua, determinando la atmósfera del suelo. La atmósfera del suelo está compuesta por gases y compuestos volátiles que comparten el espacio poroso con el agua.

Los gases más importantes son nitrógeno (N2), dióxido de carbono(CO2), azufre (varias formas) y oxígeno (O2), siendo este último componente el que define la actividad biológica a través de la respiración de raíces y microorganismos, la cual a su vez determina la concentración de oxígeno, dióxido de carbono y otros gases. Así, por ejemplo, la concentración de CO2 en el suelo es, en promedio, de 2.500 ppm, 6 veces mayor que en la atmósfera (Tabla 1).
La concentración promedio de oxígeno en el suelo es similar a la de la atmósfera, aproximadamente 20,6%, sin embargo puede verse reducida debido a varios factores que afectan la salud del suelo y el crecimiento y productividad de los cultivos. Entre los factores más relevantes se encuentran:

Textura del suelo: los suelos arcillosos tienen una alta proporción de poros pequeños, lo que puede dificultar el movimiento del oxígeno. Por otra parte, retienen el agua con más fuerza en el espacio poroso, compitiendo con el oxígeno.

Estructura del suelo: la estructura del suelo se define como el tamaño, forma y estabilidad de los agregados formados a partir de partículas minerales y coloides orgánicos. Suelos bien agregados y con una buena estructura, ya sea granular o de bloques, promueven una mejor aireación que estructuras tipo laminar o masiva. Por otra parte, suelos con mayor estabilidad de agregados tendrán una mejor aireación. La destrucción de la estructura por labranza excesiva o por la aplicación de ácidos fuertes, en suelos sin capacidad buffer, destruye la estructura y forma suelos más propensos a la anaerobiosis.

Compactación del suelo: en los suelos compactados se reduce el espacio poroso, lo que limita la difusión de oxígeno y su concentración en el suelo, reduciéndose la relación aire/agua (Figura 1).

Esto ocurre debido al excesivo tráfico de maquinaria o incluso tráfico peatonal, en suelos propensos a compactarse, particularmente cuando no existe una cubierta vegetal sobre el suelo.

Alto contenido de humedad del suelo: lluvias cortas e intensas, el riego excesivo o una napa freática alta, desplazan el oxígeno del espacio poroso y crean condiciones anaeróbicas. El peor caso es cuando los suelos presentan un drenaje lento ya sea por posición topográfica, presencia de estratas compactadas, problemas de estructura o textura fina. La duración de la condición de anaerobiosis es muy relevante para determinar sus efectos sobre el suelo y el cultivo.

Contenido de materia orgánica: si bien la materia orgánica produce efectos positivos sobre la calidad del suelo, cantidades excesivas pueden causar una reducción en las concentraciones de oxígeno, si la descomposición consume el oxígeno disponible debido a un aumento en la actividad microbiana.

Respiración de las raíces: elevadas tasas de respiración de las raíces pueden agotar el oxígeno del suelo, especialmente con altas densidades de plantación.

Temperatura del suelo: las temperaturas más bajas pueden ralentizar la actividad microbiana y las tasas de difusión de oxígeno, considerando que el oxígeno se mueve cuando existe un gradiente de concentración. Es decir, para que exista movimiento de oxigeno desde el aire hacia el suelo, debe existir consumo para generar el gradiente.

Profundidad del suelo: la concentración de oxígeno disminuye con la profundidad del suelo, producto del menor intercambio gaseoso con la atmósfera.

Actividad microbiana: una alta actividad microbiana puede reducir drásticamente la concentración de oxígeno, especialmente en suelos ricos en materia orgánica o con la adición de materiales orgánicos lábiles, como estiércoles frescos o estabilizados en altas dosis.

Concentración de oxígeno en el agua de riego: a través del agua de riego se aporta oxígeno al suelo, existiendo diferencias entre las fuentes de agua y su calidad. Así, por ejemplo, el agua superficial proveniente de ríos y canales, con baja presencia de materia orgánica, tiene más oxígeno que el agua de pozo que se inyecta directamente en el sistema de riego. El agua superficial normalmente tiene concentraciones de oxígeno disuelto (DO) de 5 a 8 mg/l mientras que un agua de pozo profundo presenta concentraciones de entre 1 y 5 mg/l dependiendo de su profundidad y la geología del lugar. Por otra parte, el agua con altas concentraciones de carbono disuelto o salinidad presentan menores concentraciones de DO. La temperatura del agua también afecta la concentración de DO, constatándose una relación inversa.

Efectos sobre el suelo y el cultivo

La anaerobiosis genera numerosos cambios en la calidad del suelo y efectos negativos
sobre el cultivo. Entre otros:

Asfixia de raíces: las raíces necesitan oxígeno para respirar. En suelos saturados, el agua reemplaza al oxígeno asfixiando a las raíces e inhibiendo su capacidad para absorber agua y nutrientes.

Aumento de enfermedades y pudrición de raíces: los suelos con excesos de humedad promueven el crecimiento de patógenos de suelo como Phytophthora y Pythium, lo que provoca la pudrición de las raíces.

Deficiencias de nutrientes: la falta de oxígeno puede afectar la absorción de nutrientes, lo que provoca deficiencias en nutrientes esenciales, como puede ser el hierro, en suelos con CaCO3 (carbonato de calcio) y nitrógeno, provocando síntomas como clorosis y necrosis de los tejidos. Toxicidad de nutrientes en condiciones de reducción causada por la falta de oxígeno se produce un incremento en la disponibilidad de Fe y Mn, producto de la reducción de Fe+3 a Fe+2 y Mn+4 a Mn+2, observándose un aumento de estos elementos a nivel de los tejidos de las plantas y eventualmente daño a nivel de raíces, hojas, flores y frutos, especialmente por toxicidad de Mn. Estos daños son mayores cuanto más bajo sea el pH del suelo.

Acumulación de sustancias tóxicas: condiciones anaeróbicas pueden provocar la acumulación de sustancias tóxicas como etanol, ácido butírico y sulfuro de hidrógeno (H2S), entre otros, que pueden dañar las raíces de las plantas, afectando la salud general del cultivo.

Daño a la estructura del suelo: el anegamiento prolongado, tal como aquel ocurrido con las inundaciones de la primavera de 2023, puede deteriorar la estructura del suelo, reduciendo su porosidad e inhibiendo aún más la aireación.

Hipoxia: Fisiología de los cultivos

En el caso de las plantas, el oxígeno es un componente esencial en muchos procesos, incluida la respiración y la absorción de nutrientes. A diferencia de los animales, las plantas no tienen un sistema de transporte activo de oxígeno. El oxígeno se mueve lenta y pasivamente dentro de la planta mediante difusión, a favor de un gradiente de concentración. Cuando no hay oxígeno presente en la interfaz raíz-suelo se limita la respiración y el crecimiento de raíces y por lo tanto la absorción de agua y nutrientes.

En ausencia de oxígeno, el crecimiento de las raíces se detiene y con el tiempo las raíces comienzan a morir. De manera similar a las condiciones de estrés por sequía, los estomas comienzan a cerrarse y la fotosíntesis se reduce. La respiración continúa a medida que la fotosíntesis se ralentiza y la planta funciona con déficit, gastando más de lo que produce. Un período prolongado de déficit conduce a una muerte progresiva de raíces y brotes, mayor susceptibilidad a enfermedades y plagas, rendimientos reducidos, y, finalmente, la muerte.

En respuesta a la hipoxia (falta de oxígeno) las plantas activan diferentes mecanismos anatómicos, morfológicos y metabólicos para soportar la condición de anaerobiosis. La formación de aerénquima, tejido esponjo que forma espacios y canales de aire en hojas, tallos y raíces para mejorar la difusión de O2, la formación de raíces adventicias, el crecimiento hiponástico (curvatura de las hojas hacia arriba), cambios en la tasa de glucólisis (diversificación de los productos de la utilización de glucosa para producir diversos aminoácidos que evitan la acumulación de cantidades toxicas de etanol) y tolerancia al etanol. Durante la anaerobiosis, para mantener la homeostasis, el ATP y la energía para las células provienen de la fermentación anaeróbica y no de la respiración aeróbica. En respuesta al estrés, las plantas activan dos principales rutas de fermentación que usan el el piruvato producido a partir del almidón (glucosa) de reserva, la fermentación láctica y la fermentación alcohólica. En la primera se genera ácido láctico (lactato) mientras que en la segunda se produce etanol y CO2. Por otra parte, durante la anaerobiosis se produce la síntesis de hormonas como etileno, auxinas, ácido abscísico y giberelinas. Estas regulan la respuesta de la planta a la hipoxia, como la generación de aerénquima o la producción de raíces adventicias. La convergencia de la señalización de etileno con la detección de oxígeno activa la expresión de genes que responden a la hipoxia para ayudar a la planta a responder a condiciones de bajo oxígeno. Además, las especies reactivas de oxígeno (ROS) producidas por la activación de NADPH oxidasas, en complejo con otras proteínas, son esenciales para la supervivencia de las plantas bajo estrés por anaerobiosis. En condiciones de hipoxia, las ROS actúan como moléculas de señalización que regulan la expresión de genes implicados en la tolerancia de las plantas a condiciones anaeróbicas.

Anaerobiosis y bioma del suelo

Dados los cambios de concentración de O2 a las que, evolutivamente, se han visto expuestos los organismos del suelo, no es sorprendente que, en especial bacterias y arqueas, presenten un amplio rango de adaptaciones según el requerimiento de oxígeno, clasificándose en aeróbicos, anaeróbicos facultativos, anaeróbicos obligados y anaeróbicos aerotolerantes.
En el suelo, los organismos ocupan diferentes nichos, siendo los espacios porosos de los macro agregados el lugar donde habitan protozoos, nematodos y hongos, mientras que las bacterias normalmente colonizan el espacio poroso de los micro agregados.
En condiciones anaeróbicas los nutrientes presentes en el suelo, tanto en solución como en la materia orgánica, sufren diferentes reacciones de oxido-reducción, las que, mediadas o no por microorganismos, generan productos reducidos con liberación de protones (H+).

En la Tabla 2, se presentan algunas reacciones de óxido-reducción mediadas por microorganismos, con su aceptor final de electrones y su producto reducido. Desde el punto de vista agronómico y ambiental, las pérdidas de nitrato (NO3-) por desnitrificación y la producción de oxido nitroso (N2O) pueden ser muy significativas. La producción de sulfuro de hidrógeno (H2S) característico olor a “huevo podrido”, en altas concentraciones puede ser tóxico para las plantas.

Varias especies de microorganismos participan en el proceso de desnitrificación incluyendo bacterias de los géneros Pseudomonas, Alcaligenes, Flavobacterium, Bacillus, Rhizobium, Nitrosomonas, entre otros. Las enzimas involucradas son nitrato reductasas, nitrito reductasas y óxido nítrico reductasas.

Los electrones provienen de la oxidación de materia orgánica.

Los organismos capaces de crecer anaeróbicamente en el suelo incluyen a los facultativos y anaeróbicos obligados. Los primeros son más abundantes que los obligados y dentro de estos últimos se encuentran bacterias del género Clostridium spp., capaces de fermentar azúcares o proteínas presentes en la materia orgánica. Este género ha sido reportado en kiwi causando la enfermedad denominada “Moria” o “Mortandad”. La enfermedad comienza en las raíces de las plantas de kiwi, que se ennegrecen y pudren. Luego, las hojas se marchitan y caen, dejando los frutos expuestos al sol, las plantas se secan y mueren en dos años. Es una enfermedad asociada completamente a la falta de oxígeno en el suelo.
En relación a la fauna del suelo, la mayoría de especies son aeróbicas. Algunas especies de nematodos y protozoos son la excepción, pues toleran condiciones de anoxia, pero prefieren utilizar el oxígeno (anaeróbicos facultativos).

Efectos agronómicos

Los efectos más evidentes de la falta de oxígeno en plantas son:

Daño a las raíces: la hipoxia prolongada puede dañar el sistema radicular, lo que reduce su capacidad para absorber agua y nutrientes. En la Foto 2 (pág. 54) se observa daño en raíces de arándano, en un suelo arenoso, sobre regado con el objetivo de lavar sales. La planta muestra elevados niveles de Mn (manganeso) en tejidos.

Clorosis: la hipoxia puede provocar clorosis, en la que las hojas se vuelven amarillas debido a la producción insuficiente de clorofila. Esto afecta la capacidad de la planta para realizar fotosíntesis y producir energía.

Reducción del crecimiento y del rendimiento: la hipoxia produce un retraso en el crecimiento y una reducción del rendimiento debido a la producción limitada de energía en la vía fermentativa.

Aumento en la producción de etileno: la hipoxia produce un aumento de la producción de etileno, lo que puede provocar senescencia prematura y la abscisión de hojas y frutos.

Estrategias para reducir el daño

Mejorar el drenaje del suelo: instalación de sistemas de drenaje ya sea subterráneo o subsuperficial, para eliminar los excesos de agua y/o bajar el nivel freático.

Construcción de camellones: plantar en camellones mejora el drenaje superficial y reduce el riesgo de condiciones anaeróbicas, particularmente en suelos de textura fina.

Subsolado: la labranza profunda o el subsolado pueden romper las capas de suelo compactadas y mejorar la aireación del suelo.

Enmiendas orgánicas e inorgánicas: la incorporación de materia orgánica estable y madura, como compost o sustancias húmicas, mejora la estructura y porosidad del suelo, reduciendo el riesgo de
anaerobiosis. Cabe señalar que, en suelos arcillosos de drenaje lento, debe evitarse el uso de materiales orgánicos lábiles tales como “guanos” en altas dosis, para evitar la anaerobiosis producida por la actividad biológica. El uso de enmiendas cálcicas como carbonato de calcio (en pH bajo) o yeso agrícola contribuye al mejoramiento de la estructura en suelo, en particular en suelos arcillosos.

Cultivos de cobertera: El cultivo de especies de cobertera, como leguminosas, gramíneas o plantas herbáceas de raíz pivotante, como la mostaza, aportan materia orgánica y mejoran la estructura, contribuyendo a una mejor aireación del suelo.

Manejo eficiente del riego: una gestión adecuada del riego, como evitar el riego excesivo, puede ayudar a prevenir los excesos de agua y mantener niveles óptimos de humedad del suelo. En ese sentido, en términos generales, un suelo arcilloso, con capacidad de estanque, debería ser regado menos frecuentemente que uno arenoso, permitiendo su oxigenación. El uso de mapas de suelo para el diseño de riego y sensores de humedad para su monitoreo es clave para un manejo eficiente del riego.

Recomendaciones para suelos propensos a anaerobiosis

En suelos propensos a presentar episodios de anaerobiosis (suelos arcillosos, con problema de drenaje), se recomienda tomar algunas precauciones adicionales.

► Mantener el pH del suelo lo más alto posible, para que los aumentos de Mn producidos por la reducción de Mn+4 a Mn+2 sean menores, evitando problemas de toxicidad. Para ello se debe encalar el suelo y llevarlo a pH 6,5 o bien utilizar hidróxidos de calcio floables durante la temporada.

► Uso de inhibidores de nitrificación (IN): el ion amonio (NH4 +) es una forma estable de N en condiciones de anaerobiosis, mientras que el nitrato (NO3) es reducido a óxido nitroso (N2O) o N2, perdiéndose en la atmósfera en el proceso conocido como desnitrificación. El uso de IN permite que al momento de producirse el evento de anaerobiosis exista una mayor proporción de NH4 + en el suelo, reduciéndose las pérdidas por desnitrificación. Cuando el oxigeno regrese al sistema, el amonio estará disponible para ser absorbido o transformado a nitrato, para ser absorbido en esta forma.

► Reducir las dosis de materiales orgánicos lábiles como los “guanos”, tal como se mencionó anteriormente. Es posible usar materia orgánica lábil como extractos orgánicos (algas, aminoácidos, ácidos carboxílicos), o “guanos” estabilizados, pero en dosis bajas.

► Oxigenar el agua cuando provenga de pozos profundos, antes de inyectarla al sistema. La idea es que el agua se almacene en un embalse o bien sufra algún proceso de oxigenación. Los problemas de anaerobiosis en suelos agrícolas son muy frecuentes, pero es posible implementar estrategias para prevenir o reducir el daño por hipoxia. Esto es particularmente importante en suelos propensos a presentar episodios de anaerobiosis, como los suelos arcillosos o con problema de drenaje.