El oídio y los cambios que generan resistencia

Por Ing. M.S. Alejandro K. Llanos / Ing. José Luis Juárez Avalos

Una de las enfermedades más relevantes en el cultivo de uva de mesa es el oídio, causado por Erysiphe necator, un hongo ectoparásito cuyo micelio se observa a nivel externo y crece sobre la superficie del tejido vegetal, alimentándose mediante haustorios, estructuras que penetran en las células epidérmicas.

Las lesiones blanquecinas (micelio) que aparecen en la planta constituyen el foco del cual se liberan cientos de conidias, que son dispersadas por el aire y que causarán las infecciones secundarias.

Erysiphe necator es favorecido por temperaturas moderadas, generalmente entre 20 y 27 °C, y por niveles intermedios de humedad relativa. A diferencia de otros patógenos, no requiere agua libre para infectar, lo que facilita su rápida diseminación y establecimiento en el cultivo durante gran parte del ciclo fenológico de la uva de mesa. Las consecuencias de las variaciones térmicas de los últimos años en la costa peruana implican un desafío en el manejo de la enfermedad, favoreciendo la dinámica epidemiológica de la oidiosis, aumentando presión de inóculo y número de ciclos. Por ejemplo, en Ica, durante la campaña 2023 hubo un incremento de la temperatura mínima comparado al 2022 entre 2 a 4°C, desencadenando una alta presión de la enfermedad, con incidencias reportadas de forma temprana entre el 35 a 50% en la fenología de brotación. Si retrocedemos 20 años, los intervalos entre aplicaciones de fungicidas fluctuaban entre 8 a 10 días. Actualmente esto ha cambiado y las consecuencias ante estas variaciones térmicas se han plasmado en la reducción de intervalos, siendo en Ica entre 7 y 5 días y en Piura entre 4 y 3 días.

Precisamente la importancia del manejo de esta enfermedad radica en el número de aplicaciones que se realizan desde la brotación hasta el envero, que dependiendo de las zonas productoras de Ica o Piura, fluctúan entre 17 a 23 aplicaciones de fungicidas, lo que representa de un 30 a 35% de un presupuesto de Fitosanidad.

Coincidimos en que se trata de un patógeno que la industria debe monitorear a nivel de campo con el soporte de nuevas tecnologías que permitan comprender mejor a este hongo y la evolución que ha tenido. A continuación nos referiremos a su relevancia en impacto y manejos desde distintos enfoques.

Impacto económico: calidad, rechazos y presión de estándares de exportación

Cuando nos referimos a calidad, no solo es lograr que la fruta esté exenta de plagas y enfermedades, la clave está en el número de residuos detectados a cosecha y los porcentajes alcanzados de los LMR’s. Gran parte de las exportaciones de uva de mesa tiene como principal destino Estados Unidos, sin embargo, hay otros mercados como Alemania y Holanda, donde las especificaciones son más restrictivas pero con mejores retornos. Entre las determinaciones podemos destacar: 5 como el número máximo de residuos detectables, los que no deben exceder el 30% de su LMR nominal y la sumatoria total de los porcentajes no debe superar el 70%. En un mercado muy competitivo como es la uva de mesa, los agroexportadores buscan diferenciarse para ofertar mejor su producto. En este contexto, la tendencia actual es apuntar a un máximo de 3 residuos, y de ellos, solo 1 es considerado para Oidiosis. Por ello la importancia de diseñar una buena estrategia de un programa fitosanitario.

Es común observar prácticas erróneas para contrarrestar la alta presión de Oidiosis, como sobredosificación, aplicaciones correctivas repetitivas, mezclas de 2 productos comerciales o la inclusión de una nueva molécula sin estudio de curva de degradación, todo lo que muchas veces, conlleva a rechazos hacia los mercados de destino.

Por otro lado, un mal manejo de la oidiosis ocasiona daños en la epidermis de la baya. Posteriormente, a medida que ésta crece, se generan rajaduras que representan una puerta de ingreso para patógenos oportunistas, tales como Botrytis cinerea en la etapa de maduración y cosecha. Es relevante la intervención cultural en el momento oportuno, como la labor de prelimpia, eliminando las bayas afectadas; además de aplicaciones preventivas de algún biológico. Ello reduce el riesgo de rechazo a destino.

Otro factor es el manchado de racimos, por lo que es importante la elección de formulaciones estables y “amigables”, como la suspensión concentrada (SC), sobre todo si preceden a un azufre en espolvoreo; junto con evitar escurrimiento en la cobertura de aplicación y manejar intervalos no muy cercanos. Siempre van primero las formulaciones líquidas antes que los espolvoreos.

La realidad del manejo en campo

Hoy en día, el manejo del oidiosis en los principales valles costeros conlleva una serie de acciones, entre las que destacan el diseño del plan y la rotación entre los grupos químicos y las alternativas biológicas, conocer los umbrales de tolerancia, optimización de coberturas y contar con indicadores de gestión como incidencia, severidad y porcentaje de control. Finalmente podemos sumar el potenciar fungicidas con multisitios.

En un plan de rotación ya no se habla netamente de un plan convencional (fungicidas químicos). Esto ha cambiado y actualmente se tienen programas mixtos (adición de fungicidas bioracionales), donde las alternativas biológicas están ganando cada vez más la confianza del productor ya que se cuentan con formulaciones más estabilizadas y componentes claves, como los metabolitos secundarios. Anteriormente enfocadas al inicio de envero con el objetivo de reducir carga química, hoy el enfoque ha cambiado y se empiezan a usar desde crecimiento de baya en rotación con moléculas químicas.

En cuanto al umbral de tolerancia, podemos señalar que si bien no se contempla uno para la oidiosis debido a que el manejo es preventivo; la realidad de campo es otra y se urilizan umbrales de acuerdo a cada agroecosistema. En Piura, la incidencia es 2%, mientras que en Ica es 5%. Ello permite semaforizar y atacar los focos integrando otras medidas de control, como el cultural.

Finalmente nos referimos a la optimización de coberturas, un factor determinante en el control de la oidiosis, sobre todo en los fungicidas de naturaleza protectante, aunque existen fungicidas sistémicos o translaminares cuya eficacia es mucho mayor cuando la distribución inicial es uniforme. La elección del tipo de boquillas va de acuerdo a la fenología de la uva de mesa, regulando el tamaño de la gota, destacando las de disco y difusor, y cono lleno y hueco. También es relevante la velocidad de aplicación, las que se han regulado de 7.5 y 8 km/hora a 4,5 y 5 km/hora.

Programas de fungicidas: qué y cuándo aplicar

La oidiosis en las zonas productoras de uva de mesa se presenta desde la fenología de brote (de 5 cm) hasta el envero. En la campaña anterior hubo casos de infecciones fuertes, esto debido a que el hongo puede hibernar en las yemas y atacar brotes muy tempranos (salida de hojas) en la nueva temporada. Ante esta situación se han realizado podas sanitarias, es decir, rebajes de sarmientos que presentaban síntomas (estrías necróticas). La etapa crítica se da entre la floración y el cuajado, pero existe una actividad crucial, que es el “raleo manual”. Se trata de una labor cultural que, si no se realiza con cuidado, puede convertirse en una vía principal para la diseminación de esporas de la oidiosis, en donde las manos, guantes y herramientas (tijeras) de los operarios actúan como vectores. Aquí, por ejemplo, nos ha funcionado bien el uso de bicarbonato de potasio antes y durante el raleo manual.

Los programas de fungicidas son propios para cada agroecosistema, orientados a la rotación de moléculas químicas por su modo de acción para el manejo de resistencias y diseñados para cumplir con las especificaciones de comercialización, básicamente en número de residuos y tolerancias de LMR’s. Por ello, la importancia de contar con curvas de degradación propias de la zona. Hasta antes de floración no hay muchos inconvenientes para hacer rotación con las diferentes moléculas existentes en el mercado como Metrafenona, Boscalid, Fluopyram + Tebuconazole, Pyriofenona, Bupirimate, Ciflufenamid, flutriafol y algunas strobylurinas como Azoxystrobin. A partir de cuajado se reducen las alternativas de moléculas para poder cumplir con los estándares de comercialización, contando con Spiroxamine, Tebuconazole, Difenoconazole y Flutianil. Aquí la clave para hacer rotación es considerar productos orgánicos y/o biológicos destacando el uso de Bicarbonato de potasio, Polioxinas, Bacillus subtilis, Bacillus amiloliquefasciens, extractos del té y orégano. Con respecto a los multisitios, hay una tendencia en el uso de azufres en esta etapa. En base a la experiencia del manejo de uva de mesa orgánica, es común observar aplicaciones de espolvoreo entre 20 a 25 kg/Ha que ayuden a “romper” ciclos del patógeno. Otra práctica relevante es “potenciar” las moléculas químicas en crecimiento de baya con mezclas de multisitios como azufre líquido y aceite mineral.

Existen algunas dudas al momento de la elección del fungicida de partida de un programa, si decidir por un protectante o sistémico. Lo cierto es que debemos considerar otras variables, como las fechas de poda y el vigor de la planta. Por ejemplo, si empleamos un ingrediente activo de alta solubilidad en una brotación débil (de 10 cm) en pleno invierno, puede desencadenar en un estrés, ya que la planta realiza un mayor desgate energético que se manifiesta en una clorosis, deformación de hojas y detenimiento de ápice de crecimiento. Esta sintomatología se agrava si la planta presenta antecedentes de enfermedades vasculares. En la campaña anterior se observaron muchos casos de fitotoxicidad de brotes que fueron atribuidos erróneamente a una deriva por cianamida debido a los síntomas muy similares.

Problemáticas y desafíos

Entre las barreras que se enfrentan destaca el riesgo de resistencia, lo que se atribuye al uso de una misma molécula. En el trascurrir de los años las alternativas de fungicidas se han ido reduciendo, siendo de mayor impacto las que se venían empleando en crecimiento de baya, ya sea por restricción a los mercados de destino, o por reducción de las LMR’s a niveles mínimos detectables. Este es el caso del Myclobutanil, una de las moléculas de mayor uso en los programas de fungicidas. Sin embargo, ante esta problemática y la presión por cumplir con las especificaciones de los mercados de destino, el productor se ha visto en la necesidad de repetir una misma molécula entre 4 hasta 6 veces en toda la campaña para “asegurar el número de residuo”. Esta práctica puede conllevar a un alto riesgo de resistencia.

Asimismo, hemos observado algunos errores y limitaciones en campo. Si bien las distintas variedades de uva de mesa presentan cierta tolerancia a la oidiosis, no podemos repetir el mismo manejo en todas por igual ya que algunas muestran mayor susceptibilidad. Entre ellas podemos citar la variedad Sugar Crisp, por lo que es importante conocer bien al “paciente” para diseñar un programa diferenciado.

Otro punto son las etapas críticas. Si bien la presión de la oidiosis se reduce naturalmente en envero, si el control no ha sido el óptimo antes de esta etapa el patógeno puede colonizar el raquis, afectando la calidad del racimo.

Otro punto que también influye en el manejo de la enfermedad son diferentes tipos de sistemas de conducción. Por ejemplo, el Open Gable presenta más complejidad para lograr una cobertura que un sistema español, debido a la distribución de los racimos y disposición del área foliar.

Resistencia a fungicidas y su importancia

Debemos entender que la resistencia a fungicidas no es una falla de aplicación ni un problema de calibración. Se da debido a un cambio genético en la población del patógeno, favorecido por la presión de selección que ejerce el fungicida, lo que le permite sobrevivir a una molécula que antes lo controlaba eficazmente.

Existen componentes principales que pueden generar un alto riesgo de resistencia. Entre ellos se encuentran el riesgo del patógeno, el del fungicida y el agronómico. En el caso de la vid peruana estamos frente a un sistema de alto riesgo porque el oídio es un patógeno biótrofo con alta capacidad reproductiva. Se realizan múltiples aplicaciones por campaña y se emplean fungicidas de modo de acción específico.

Adicionalmente, las constantes aplicaciones generan una alta presión de selección año tras año. Cada aplicación actúa como un filtro evolutivo. Si en la población existe una mutación que confiere supervivencia, esa subpoblación empieza a incrementarse campaña tras campaña. Es importante recordar que la resistencia no aparece de un día para otro. Se construye.

En nuestro agroecosistema, para el manejo de oídio en Perú predominan tres grupos: los inhibidores de la quinona externa QoI (estrobilurinas), los inhibidores de la biosíntesis de ergosterol (DMI), donde se encuentran los triazoles, y los inhibidores de la succinato deshidrogenasa (SDHI). Asimismo, el uso del azufre juega un papel importante. Se debe destacar que los fungicidas de modo de acción específico (QoI, DMI, SDHI) tienen mayor riesgo de resistencia comparados con fungicidas multisitio como el azufre.

El Comité de Acción de Resistencia a Fungicidas (FRAC) clasifica a las QoI como un grupo de alto riesgo. Esto significa que basta una mutación puntual para que el fungicida pierda eficacia casi por completo. Y eso es precisamente lo que hemos investigado en Perú y que detallamos a continuación.

Estudio de la sensibilidad de Erysiphe necátor a QoI

Las estrobilurinas fueron inicialmente derivadas de compuestos producidos por hongos del género Strobilurus. Su éxito se debe a su alta eficacia preventiva y a su buen comportamiento dentro de los programas técnicos. Actúan inhibiendo el complejo III (citocromo bc1) en la cadena respiratoria mitocondrial del hongo, bloqueando la producción de ATP. Sin embargo, este mecanismo es altamente específico, y esa especificidad las hace vulnerables al desarrollo de resistencia.

En colaboración entre la Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM), el sector privado (Provid) y con el apoyo de empresas agroexportadoras, se desarrolló un estudio pionero en el país para identificar resistencia a QoI en poblaciones de Erysiphe necator provenientes de la costa peruana.

El trabajo, desarrollado junto al Dr. Walter Apaza y la Ing. Gina León, se enfocó en entender el nivel de sensibilidad que existe al grupo de las estrobilurinas mediante la detección e identificación específica de la mutación G143A. Ésta última consiste en el cambio de glicina por alanina en la posición 143 del gen cytb. Esta modificación impide que el fungicida se una correctamente a su sitio de acción, confiriendo alta resistencia. Esta detección se realizó mediante secuenciación de ADN y el uso de primers específicos capaces de identificar la variante mutante.

En este estudio se demostró que la mutación fue identificada en aislamientos provenientes de campos de uva de mesa en la costa del Perú, tanto de la zona norte como del sur del país. Esto confirma que el mecanismo de resistencia a QoI en oídio está presente en poblaciones locales y ha podido ser documentado mediante herramientas moleculares.

Sin embargo, este hallazgo no implica necesariamente que este grupo de fungicidas haya perdido eficacia en campo ni que deba ser retirado de los programas de manejo. Es importante considerar que la presencia de la mutación no necesariamente refleja su frecuencia poblacional ni su impacto en la eficacia del control en campo. Para establecer el impacto real de esta mutación será necesario conocer su frecuencia en las poblaciones del patógeno en diferentes regiones productoras, así como evaluar su relación con la sensibilidad del hongo bajo condiciones de campo. En ese sentido, los resultados obtenidos deben entenderse como una señal temprana que resalta la importancia de continuar con estudios de monitoreo poblacional y sensibilidad a fungicidas.

Ante ello, el manejo moderno del oídio en la agroexportación peruana debe considerar la rotación real por modo de acción, el uso estratégico de fungicidas multisitio, evitar repeticiones innecesarias de QoI cuando exista evidencia de resistencia e integrar el monitoreo molecular en la toma de decisiones. Esto no debe verse como un costo adicional, sino como una inversión en sostenibilidad.